Завершенная в 1684 году архитектором Жюлем Ардуэн-Мансаром и художником Шарлем Лебреном галерея многократно ремонтировалась, но только в 2000-е годы 73-метровый зал был отреставрирован полностью и возвращен в состояние, близкое к оригинальному (многие детали интерьера были утрачены во время Великой Французской революции). В частности, реставраторы полностью расчистили оригинальные живописные полотна: большинство из них было записано поверх позднейшими художниками, но теперь они выглядят так, как выглядели во времена Лебрена и короля Людовика XIV. Экспертам удалось установить происхождение зеркал, давших название галерее: все они были сделаны во Франции, а не в Венеции, как предполагали некоторые ученые.
Зеркальная галерея служила местом собраний и балов. В ней происходили и важные государственные мероприятия: там произошла историческая встреча Наполеона и королевы Виктории, там в 1919 году был подписан Версальский мирный договор, положивший конец Первой Мировой войне.